Sosuke, un niño de cinco años, vive en lo más alto de un acantilado que da al mar. Una mañana, mientras juega en una playa rocosa que hay bajo su casa, se encuentra con una 'pececita' de colores llamada Ponyo, con la cabeza atascada en un tarro de mermelada. Sosuke la rescata y la guarda en un cubo verde de plástico.
Ponyo y Sosuke sienten una fascinación mutua. Él le dice: “No te preocupes, te protegeré y cuidaré de ti”. Sin embargo, el padre de Ponyo, Fujimoto, que en otro tiempo fue humano y ahora es un hechicero que vive en lo más profundo del océano, la obliga a regresar con él a las profundidades del mar. “¡Quiero ser humana!”, exclama Ponyo y, decidida a convertirse en una niña y regresar con Sosuke, escapa. "Ponyo en el acantilado" es una aventura mágica sobre la fuerza de la amistad y el poder de la naturaleza que traslada a la gran pantalla la particular visión del director sobre el cuento de la Sirenita.